ジルコフは、工場で働く父のヴァレンティンと郵便局員の母との間にジルコフ家の2番目の子供として生まれた。
2001年、スパルタク・タンボフでプロデビューを飾り、74試合・26得点の記録を残し、2004年に強豪PFC CSKAモスクワへと移籍。加入初年度からレギュラーとして活躍し、UEFAカップではチームの初優勝に貢献した。2005年にはA代表デビューも飾る。
UEFAチャンピオンズリーグ 2006-07のハンブルガーSV戦（2006年12月6日）でのジルコフのゴールが、UEFAオフィシャルマガジン選出のベストゴールに輝いた。
EURO2008ではロシア代表の左SBのレギュラーとして活躍し、チームのベスト4進出に貢献。UEFA選定大会優秀選手に選ばれた。元々はサイドハーフとして活躍していたが代表では不動の左SBとして君臨している。2008年10月、アンドレイ・アルシャヴィンとともに同年度のバロンドール受賞対象者30人にノミネートされた。
2009年7月6日、イングランドの強豪チェルシーFCへ移籍金1800万ポンド（2100万ユーロ）で移籍した。チェルシーの一員としてのデビュー戦となるACミラン戦では決勝ゴールを決めるなど、衝撃的なデビュー戦となった。その後、膝の怪我で戦列を離れていたが、同年9月23日クイーンズ・パーク・レンジャーズFC戦（カーリングカップ）で国内の公式戦のデビューを果たした。
しかしチェルシーでは思うような結果が残せず、2011年8月にアンジ・マハチカラに4年契約で移籍をした。
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