5、6歳の時にゲルミナル・エレケン(現在はゲルミナル・ベールショット)の下部組織に入団した。エケレンはオランダ・エールディヴィジのアヤックス・アムステルダムと友好関係があり、2000年、15歳の時にアヤックスのユースチームに移籍した。2003年にトップチームに昇格し、2004年2月15日のFCフォレンダム戦でデビューした。この年アヤックスはエールディヴィジ優勝を果たすが、ヴェルマーレンはこれ以降退団まで優勝を経験することはなく、最初で最後の優勝となった。2004-05シーズンはヴァールヴァイクへとレンタルされた。レギュラーポジションは掴めなかったが、エールディヴィジ初ゴールを記録。13試合に出場し2ゴールとまずまずの結果を残した。2005-06シーズンにアヤックスに復帰して以降はチームの中心選手となり、KNVBカップ、ヨハン・クライフ・シャールの連覇に貢献。2008-09シーズンにはアヤックスのキャプテンに選ばれたが、チームは無冠に終わった。2009年6月19日、プレミアリーグのアーセナルへ移籍金1000万ポンド(約15億9000万円)で移籍した。
8月15日のエヴァートンFC戦でプレミアリーグデビューを果たし、プレミアリーグ初出場で初得点を記録した。その後は驚異的な早さでチームに順応し、ウィリアム・ギャラスと鉄壁のCBコンビを形成。開幕からわずか数試合でクラブにおける地位を確固たるものにした。シーズンを通してチームを牽引し、加入1年目にして替えの利かない絶対的な存在となった。シーズン後半、2010年4月14日のトッテナム戦前半に負傷交代し、その後シーズン終了まで復帰できなかったが、チームメイトのセスク・ファブレガスと共に09?10シーズンのプレミアリーグのベストイレブンに選出された。
2010-11シーズンはギャラスがトッテナムへ、ソル・キャンベルがニューカッスルへ、ミカエル・シルヴェストルがヴェルダー・ブレーメンへ移籍したことにより、新加入のローラン・コシールニーやセバスティアン・スキラシ、昨シーズン終盤に怪我から復帰したヨハン・ジュルーと共にCB陣の形成を期待された。しかし9月に出場したベルギー代表での試合でアキレス腱を負傷し、公式戦出場は8月28日のブラックバーン・ローヴァーズ戦までのわずか3試合に留まっている。当初は短期間で戦列に復帰できると見込まれていたが回復せず、2011年3月にヴェンゲル監督により10-11シーズン中の復帰は無理と発表された。
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